De 2001 à 2002, Shawkat a interprété le rôle de Hannah Rayburn dans la comédie de situation State of Grace, diffusée aux États-Unis sur les ondes de la chaîne Fox Family (toutefois renommée ABC Family en 2001). Elle a aussi joué le rôle de Maeby Fünke dans la série culte de FOX, Arrested Development.
Ses autres films incluent Three Kings ainsi que le téléfilm Trail Of The Old Drum. On a aussi pu la voir en tant que guest star dans les séries américaines JAG, FBI : portés disparus etVeronica Mars.
Shawkat est également à l'affiche du film de Noël Voisin contre voisin aux côtés de Danny DeVito et de Matthew Broderick. Lorsqu'elle ne filme pas à Los Angeles, elle suit des cours à l'école Marywood-Palm Valley School, à Rancho Mirage (Californie).
En 2009, elle est à l'affiche du premier film de Cherien Dabis : Amerrika (Titre original : Amreeka) où elle interprète le rôle de Salma. Elle interprète également un second rôle dans Whip It le premier film de Drew Barrymore, en tant que Pash, meilleure amie de Bliss.
En 2010, elle sera à l'affiche du film The Runaways, où elle interprète le rôle de Robin.
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